Gnasty Gnorc is teruggekeerd uit ballingschap en heeft kwade magie op de Drakenrijken losgelaten. Hij heeft de draken gevangen in kristal en een leger Gnorcs grootgebracht. Spyro, samen met zijn vriend Sparx de libel, is de enige overgebleven draak die de zes Thuiswerelden kan doorkruisen, de draken kan bevrijden en de dag kan redden. Leid Spyro terwijl hij door de Drakenrijken glijdt, kleurrijke vijanden roostert met zijn vurige adem en onderweg talloze puzzels en avonturen tegenkomt.

Spyro is naar het land Avalar gebracht om de kwaadaardige tovenaar Ripto te verslaan die chaos heeft gebracht in Avalar's Thuiswerelden. Elke Thuiswereld wordt gevangen gehouden door Ripto en zijn volgelingen - het is aan Spyro om ze te verslaan en vrede te brengen in Avalar's rijken. In dit avontuur baant Spyro zich een weg door zijn tegenstanders met zijn machtsvlammen, supershots en kopstoten terwijl hij unieke uitdagingen voltooit, zoals het hoeden van vreemde beesten, doelschieten en het verslaan van wilde dinosaurussen.

Terwijl de Drakenrijken het 'Jaar van de Draak' aan het vieren zijn, verschijnt er een mysterieus vermomd figuur die alle drakeneieren steelt. In de ban van de kwaadaardige tovenares, bewaakt een leger van Rhynocs nu de hulpeloze eieren in de Vergeten Rijken. Samen met nieuwe en oude vrienden moet Spyro op zoek naar de verloren eieren, het Rhynoc-leger verslaan en de kwade tovenares stoppen. Sta in vuur en vlam in dit avontuur door mysterieuze rijken te verkennen en een aantal ongelooflijke uitdagingen aan te gaan, zoals stunten op een skateboard of een boksring in te stappen.